Provat arkeologjike tregojnë se Zëri ishte një zonë e shenjtë deri në Epokën e Bronxit, por tempulli i dukshëm në ditën tonë u ndërtua në mes të shekullit të 5-të PARA KRISHTIT (midis 44 dhe 440 PARA KRISHTIT). Ajo ishte pjesë e projektit ambicioz të ndërtimit nisur nga Perikles, i cili përfshinte tempuj të tjerë të njohur si Partenoni dhe Hefastioni. Bazuar në ngjashmërinë e Tempullit Të Poseidonit Në Hefastion dhe në tempullin E Nemesis në Ramnous, shumë historianë kanë përfunduar se ata ishin projektuar nga i njëjti arkitekt. Një veçanërisht unifikues i të tre tempujve është fakti se kolonat e verandës ishin lidhur me kolonën e tretë të peristilit. Një mbishkrim konfirmon se tempulli i ishte kushtuar Poseidonit dhe është ndërtuar mbi mbetjet e një tempulli edhe më të hershëm poros themelet e të cilit janë ende të dukshme. Ky tempull Arkaik u rrafshua Nga Persianët më 490 PARA KRISHTIT kur ishte ende në ndërtim. Shumë pak dihet për këtë tempull të mëparshëm, por është e sigurtë se ishte një peizazh i nderuar, i dukshëm nga larg ndërsa marinarët u afruan ose u larguan nga siguria e porteve Të Atikës. Tempulli i ri ndjek nga afër madhësinë dhe planin e më të lashtit. Tempulli I Poseidonit ishte një ndërtesë e perperalshme e rendit Dorik, bërë nga mermeri nga Agrileza pranë, me gjashtë kollona në fund dhe trembëdhjetë në çdo anë të gjatë për një total prej 34, nga të cilat trembëdhjetë mbijetojnë sot.
