O Museu foi construído entre 1933 e 1939 para abrigar dois navios gigantescos que pertenciam ao Imperador Calígula (37-41 d.C.) que foram recuperados nas águas do lago entre 1929 e 1931. Foi portanto o primeiro museu em Itália a ser construído pelo seu conteúdo, dois cascos com 71,30 x 20 m e 73 x 24 m respectivamente, que infelizmente foram destruídos durante um incêndio em 1944. Reaberto em 1953, o Museu foi novamente encerrado em 1962 e finalmente reaberto em 1988.
No novo esquema, a asa esquerda é dedicada aos navios, dos quais alguns materiais são exibidos, tais como a reconstrução do telhado com telhas de bronze, duas âncoras, o revestimento da roda de proa, algum equipamento original ou reconstruído a bordo (uma noria, uma bomba de pistão, um bloco, uma plataforma sobre rolamentos de esferas). Também estão expostos dois modelos à escala 1:5 dos navios e uma reconstrução à escala real do apóstrofo da popa do primeiro navio, em que foram colocadas cópias em bronze das caixas com protomos ferinos.
A ala direita, por outro lado, é dedicada ao povoamento do território albanês na era Republicana e Imperial, com especial enfoque nos lugares de culto; materiais votivos de Velletri (S. Clemente), Campoverde (Latina), Genzano (stipe de Pantanacci) e o Santuário de Diana em Nemi, bem como materiais da Colecção Ruspoli estão aqui expostos. Dentro desta ala é também possível admirar uma secção musealizada da pedra de calçada romana do clivus Virbii, que conduzia de Ariccia ao Santuário de Diana.