Museet blev bygget mellem 1933 og 1939 for at huse to gigantiske skibe, der tilhørte kejser Caligula (37-41 e.Kr.), og som blev fundet i søen mellem 1929 og 1931. Det var derfor det første museum i Italien, der blev bygget til dets indhold, to skrog på henholdsvis 71,30 x 20 m og 73 x 24 m, som desværre blev ødelagt under en brand i 1944. Museet blev genåbnet i 1953, men lukkede igen i 1962 og genåbnede endelig i 1988.
I den nye indretning er den venstre fløj dedikeret til skibene, hvoraf nogle materialer er udstillet, f.eks. rekonstruktionen af taget med bronzefliser, to ankre, foringen af bovhjulet, noget originalt eller rekonstrueret udstyr om bord (en noria, en stempelpumpe, en blok, en platform på kuglelejer). Der er også udstillet to modeller af skibene i skala 1:5 og en rekonstruktion i fuld skala af det første skibs agterstavnspostament, hvorpå der er placeret bronzekopier af kasserne med ferinprotomer.
Den højre fløj er på den anden side dedikeret til befolkningerne af det albanske område i den republikanske og kejserlige periode med særlig fokus på kultsteder; her udstilles votivmaterialer fra Velletri (S. Clemente), Campoverde (Latina), Genzano (Pantanacci-stipe) og Diana-helligdommen i Nemi samt materialer fra Ruspoli-samlingen. I denne fløj kan man også se en musealiseret del af den romerske brosten fra Clivus Virbii, som førte fra Ariccia til Dianas helligdom.